Concebido e desenhado pelo finlandês Eero Saarinen (1910-1961) em meados da década de 50 do século passado, o terminal foi concluído já após a morte daquele, em 1962, tendo servido a transportadora aérea TWA: não só enquanto infra-estrutura, mas também, pelos seus traços inovadores e arrojados, enquanto símbolo da própria companhia. O edifício foi de tal forma marcante na arquitectura nova-iorquina que, em 1994, a cidade integrou o terminal entre os seus espaços protegidos.
A arquitectura que o tornava tão único, porém, acabou por não ser suficiente para garantir a sua manutenção. Com o fim da TWA, vendida à American Airlines em Abril de 2001, e após os atentados do 11 de Setembro que trouxeram a imposição de novas regras de segurança nos aeroportos, o terminal tornou-se obsoleto, encerrando a sua actividade em Dezembro do mesmo ano.
Desde então têm havido tentativas de revitalizar o espaço, entretanto incluído nos Lugares Históricos nacionais. Até que recentemente foi anunciado um projecto que irá transformar o terminal num hotel. A unidade deverá inaugurar em 2018, como TWA Flight Center Hotel, e terá 505 quartos com torres de seis andares e um deck de observação com 3000 metros quadrados. O contrato, válido por 75 anos, foi assinado entre a MCR Development e a JetBlue.
Em jeito de despedida, o terminal fez uma espécie de última chamada e abriu portas a visitantes no dia 18 de Outubro pela última vez.
